Castlevania: Portrait of Ruin is een action-adventure game waarin je speelt als Jonathan Morris en Charlotte Aulin. Samen verkennen ze een vervloekt kasteel waar schilderijen dienen als portalen naar verschillende werelden, terwijl ze proberen de kwaadaardige krachten achter de dreiging te stoppen.

Het spel combineert actie, platformelementen en verkenning terwijl je vijanden verslaat, nieuwe vaardigheden vrijspeelt en verborgen gebieden ontdekt. Door tussen beide personages te wisselen en hun unieke krachten te gebruiken kun je puzzels oplossen en sterkere vijanden verslaan tijdens je avontuur.